I Perlefiskersamfunnet lever man i harmoni med naturen og hverandre. I fellesskap velger de en leder, Zurga, som alle respekterer og stoler på. For å holde fred med den livgivende naturen synger folkets utvalgte prestinne hver dag til havet. Prestinnen må være dedikert og leve i sølibat. Denne dagen har man valgt seg en ny prestinne fra en annen øy, Leila og da prestinnen skal installeres, kommer en fremmende på besøk, Nadir. Han viser seg være en gammel kamerat til Zurga, men kjærligheten til samme kvinne gjorde dem uvenner og splittet dem. Nå har det gått lang tid og de vil forsones og bli venner igjen.

Straks de både sverget hverandre vennskap, oppdager Nadir, men ikke Zurga, at prestinnen Leila er samme kvinne som han og Zurga var forelsket i og Nadir er klar til å ofre vennskapet med Zurga for at bli Leilas kjæreste.

Når Leila står på post og synger til havet blir hun oppsøkt av Nadir, kjenner ham igjen og forføres av hans sang. I hverandres armer blir de oppdaget av presten, Nourabad, som krever at Zurga skal straffe dem. Da Zurga får vite at han er blitt sveket av de to og bestemmer han seg for å drepe dem. Leila ber for Nadirs liv, noe som gjør Zurga mer enn rasende av sjalusi.

Havet har blitt opprørsk uten prestinnens sang og folket vil raskt ofre Nadir og Leila for å blidgjøre naturkreftene. Under folkets forberedelse for å ofre Leila og Nadir har Zurgas samvittighet våknet og fått ham å angre seg. For å redde kjærlighetsparet og sin gamle venn har han satt fyr på byen slik at Leila og Nadir kan rømme i den oppståtte panikken og Zurga blir i stedet den som blir dept.